Fue construido en 1954 según diseño de los arquitectos Pedro Ramírez Vázquez y Ramiro González del Sordo, como parte integrante de la Unidad Artística y Cultural del Bosque. Fue inaugurado en 1957 con la puesta en escena de Bodas de sangre de Federico García Lorca, bajo la dirección de Margarita Xirgú, y la escenografía de Antonio López Mancera. Inicialmente, debido a su ubicación en Chapultepec, este espacio tomó el nombre de Teatro del Bosque. En 1989, durante la celebración de las 200 representaciones de la obra De la calle de Jesús González Dávila, tomó el nombre del director de esta obra, el recién fallecido Julio Castillo. En 1992 fue remodelado para la puesta en escena La noche de Hernán Cortés, de Vicente Leñero. En el año 2000 fue nuevamente restaurado y fue reinaugurado en el mes de noviembre del mismo año con la puesta en escena de El atentado de Jorge Ibargüengoitia, dirigida por David Olguín. En este espacio, construido ex profeso y perteneciente al INBA, se realizan obras de teatro, ópera, música, danza, cine, variedades, así como espectáculos infantiles y festivales. A partir de noviembre de 2003 es la sede de la Compañía Nacional de Teatro.